Основан как Общество Ванемуйне (Vanemuise Selts) 24 июня 1865 года, следуя идее Йохана Вольдемара Янсена. В 1869 году при поддержке Общества Ванемуйне в Тарту прошёл первый Эстонский праздник песни под руководством Давида Отто Виркхауса. 24 июня 1870 года, в пятую годовщину общества, была представлена пьеса Лидии Койдулы «Кузина из Сааремаа» (эст. Saaremaa Onupoeg), положив начало Эстонского национального театра и театра Ванемуйне.

Изначально театр находился в здании на улице Яма. Это здание было разрушено огнём в 1903 году. Новое здание, спроектированное Армасом Линдгреном, было открыто в 1906 году на улице Айя (сейчас известна как улица Ванемуйсе).